Novacek fu scelto nel sesto giro del Draft 1985 dai Saint Louis Cardinals[1], dove gioc� per cinque stagioni. Durante questo periodo fu visto sporadimente in campo; la sua miglior stagione fu quella del 1988 in cui ricevette 38 passaggi per 569 yard e 4 touchdown.
Dopo cinque stagioni coi Cardinals, Jay firm� coi Dallas Cowboys come free agent. Fu una componente importante dell'attacco dei Cowboys all'inizio degli anni novanta, in particolare nelle situazioni di terzo down. A partire dal 1991 fu convocato per cinque Pro Bowl consecutivi, raggiungendo i playoff ogni anno in quell'arco di tempo e vincendo tre Super Bowl in quattro anni.
L'ultima gara di Novacek fu il Super Bowl XXX nel gennaio 1996[2]. Si ritir� ufficialmente dalla NFL il 15 luglio 1997 a causa di un infortunio alla schiena.
^(EN) 1985 National Football League Draft, Pro Football Hall of Fame. URL consultato il 19 ottobre 2012 (archiviato dall'url originale il 9 novembre 2013).